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干旱胁迫下植物根源化学信号研究进展
李冀南,李朴芳,孔海燕,熊俊兰,王绍明,熊友才
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1,2,＊
(1.兰州大学干旱与草地生态教育部重点实验室,甘肃兰州 730000;2.石河子大学生命科学学院,新疆石河子 832003)
摘要:土壤干旱胁迫诱导植物根系产生根源化学信号,经运输系统长距离传输到地上部分,降低气孔导度,抑制蒸腾作用,从而
2+
提高植物的水分利用效率。根源化学信号包括脱落酸(ABA)、细胞分裂素(CTK)、生长素、木质部pH值和钙离子(Ca)等,其
中以ABA为主的植物根源信号通路研究得最为广泛和深入。总结了几种主要的化学根源信号物质的基本性质、主要功能和调节机制,重点对这些信号参与气孔行为、差别基因表达和生长发育方面的研究进展进行了综述。由于干旱条件下植物根源信号反应涉及到从分子到群体的一系列复杂过程,各种信号的生理效应呈现交互作用、耦合发生的特点,今后的热点领域将集中在研究交互网络中合成的的关键物质和揭示这些物质在分子及生理水平上的作用机理上。根源化学信号研究正朝向“以分子和生理研究为基础、不同尺度的结构和功能耦合”的方向发展。关键词:干旱胁迫;根源信号;机制;脱落酸(ABA);钙离子
Currentprogressineco-physiologyofroot-sourcedchemicalsignalinplantunderdroughtstress
LIJinan,LIPufang,KONGHaiyan,XIONGJunlan,WANGShaoming,XIONGYoucai
1MOEKeyLaboratoryofAridandGrasslandEcology,LanzhouUniversity,Lanzhou730000,China2CollegeofLifeScience,ShiheziUniversity,Shihezi832003,China
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Abstract:SinceBlackmanandDaviesfoundroot-sourcedchemicalsignalsformedwhensoilwasdrying,manysubsequentexperimentshaveelucidatedhowroot-shootcommunicationmightoperate.Chemicalroot-sourcedsignalsaretransmittedlong-distancetoabovegroundpartsviathetranspirationstream,loweringthestomatalconductance,andinhibitingthetranspirationratesoastoimprovethewateruseefficiencyofplants.Ithasbeenshownthatthechemicalsignalsactasan“early-warning”responsetosoildryinginplants.Theseroot-sourcedchemicalsignalsincludeabscisicacid(ABA),cytokinins(CTK),auxin,xylempH,Ca,ofwhichtheABA-basedrootsignalpathwayhasbeenthemostextensivelyandthoroughlystudiedinplants.Thispapersummarizesthebasicproperties,mainfunctionsandregulatorymechanismsofseveralmajorroot-sourcedchemicalagents.Mostcontentisfocusedoncurrentresearchprogressonstomatalbehaviorregulation,differentialgeneexpression,andplantgrowthanddevelopmentprocessesundertheoperationofthesesignals.Overthelasttwodecades,mostresearchregardingtheeco-physiologyofchemicalroot-sourcedsignalshasbeenaccumulatedonthecropssuchaswheat,maizeandlegumes.AccordingtoXiongandFan,thesoilwatercontentinterval(SWCI)from“switchingon”to“turningoff”rootsignalswaswiderinmodernwheatvarietiesthanininoldervarieties.ThereisasignificantcorrelationbetweenSWCIandotherparameterssuchaslethalleafwaterpotential,maintenancerateofgrainyieldandwateruseefficiency.Theresultssupporttheinfluenceofrootsignalsonregulatorymechanismsofreactiveoxygenspecies,osmoticaandantioxidantenzymesysteminwheatandlegumecrops.Ontheotherhand,themolecularmechanismofABAregulatingplantdroughtadaptationasamajorchemicalroot-sourcedsignalisoneofthehottestissuesinthisfield.ImportantprogresswasachievedbyMiyazonoletal.whoshowedthatthePYR/PYL/RCARfamilyofSTART
基金项目:国家自然科学基金项目(31070372和30970447);教育部新世纪优秀人才支持计划项目(NCET-07-0396);兰州大学人才引进专项(582449);国家公益性行业(气象)科研专项子课题(GYHY200806021-06和GYHY201106029)收稿日期:2010-10-30; 修订日期:2011-02-11
＊通讯作者Correspondingauthor.E-mail:xiongyc@lzu.edu.cn
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9期 李冀南 等:干旱胁迫下植物根源化学信号研究进展 2611
proteinsreceivedABAtoinhibitthephosphataseactivityofthegroup-Aproteinphosphatases2C(PP2Cs),whichactedasmajornegativeregulatorsinABAsignalling.ThecrystalstructuresoftheABAreceptorPYL1wereboundwith(+)-ABA,andproducedacriticalcomplexbythefurtherbindingof(+)-ABA-boundPYL1withthePP2CproteinABI1.Thisresultprovidedabreakthroughunderstandingonthestructuralbasisofthemechanismof(+)-ABA-dependentinhibitionofABI1byPYL1inABAsignalling.Inaddition,othertypesofchemicalroot-sourcedsignalshavebeenfoundtoactinadifferentregulatoryrole.Asawhole,thephysiologicaleffectsofthevarioussignalsmutuallyinteractandareinvolvedwitharangeofcomplexprocessesfromthemoleculartothepopulationlevel.Futureresearchwillinvestigatethekeysubstancesproducedfromthenetworkofcrosstalkandexploretheregulatorymechanismofthesesubstancesatthemolecularandphysiologicallevel.Theeco-physiologyforroot-sourcedchemicalsignalsisfollowingatrendof“revealingthecouplingstructuralandfunctionalrelationshipatdifferentscalesunderthebasisofmolecularandphysiologicalmechanisms”.KeyWords:droughtstress;root-sourcedsignaling;mechanism;abscisicacid(ABA);Ca
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干旱胁迫下,植物根系产生根源化学信号,通过茎杆运输系统到达地上部分,抑制生长和调节植物的水分利用。1985年,英国的Blackman和Davies用盆栽方法对玉米幼苗的分根实验中,提出了根冠通讯理论。试验发现,受到干旱胁迫的那部分根系能够引发地上部分叶片的气孔关闭,但是叶水势、叶膨和脱落酸的含量相比干旱处理以前并没有发生显著改变
[1]
。综述前期研究,参与此过程的化学信号有脱落酸(ABA)、细胞分裂
2+
[2-7]
素(CTK)、生长素(IAA)、酸碱度pH值、钙离子(Ca)、乙烯前体、苹果酸和其他不可识别的因子(表1)。以根源信号脱落酸(ABA)参与气孔行为调控的根冠通讯理论得到了众多研究提供的大量数据的支持
。化
学信号通过木质部的运输最终导致了叶片蒸腾减少和叶子生长减慢。化学信号的发生早于水力信号(Hydraulicroot-sourcedsignal,HRS),因而被称为非水力根源信号(non-hydraulicroot-sourcedsignal,nHRS,简称为根信号或者根源信号)。在土壤水分缺失的条件下,两种信号都会导致气孔导度下降并抑止生长速率
[8]
。在轻度或中度水分胁迫下,化学根源信号起着主导作用
[8]
。
表1 水分亏缺下几种植物根源化学信号物质及其作用
Table1 Root-sourcedchemicalsignalsubstancesandtheirrolesinplantunderwaterdeficit
信号物质名称
Thenameofthesubstances脱落酸Abscisicacid(ABA)细胞分裂素Cytokinin(CTK)生长素Auxin(IAA)木质部pHXylempH
2+钙离子Ca
作用
Functions
传递根源信号和控制气孔导度,控制植物生长和蒸腾作用干旱胁迫下信号响应物质协同调节气孔关闭协同调节气孔关闭
引起如细胞生长、分化、胁迫忍耐、生长抑制及细胞死亡远距离信号,控制气孔关闭
研究来源
References[9-11][12][13][14-16][17-18][19-21]
乙烯和苹果酸EthyleneandMalicAcid
根源化学信号作为一种重要的研究对象,不论是在自然条件还是干旱条件下都有重要的应用价值。它们在农业生产和植物水分利用效率方面有着广泛的应用
[8]
。水在农业上是必不缺少的,但是随着水分的供给
[10-11]
受到限制,通过调节灌溉和让植物的根部局部干燥是当前常用的应对措施蒸腾并限制其营养生长,从而提高了植物的水分利用效率
[13]
。这两种方法减少了植物的
。一些研究表明,化学信号如ABA是随着土壤
[13]
水分含量减少而产生的,并作用于叶子上,减少蒸腾和限制生长。
不同信号的功能差异很大,但都是相互关联的。ABA是主导,其他信号同时也参与调节反应,彼此之间形成了复杂的信号交互过程。前期绝大多数的研究均集中在对某种单一信号的单一研究上,相互之间的协同或者拮抗效应研究不多,这正是植物根源化学信号的研究结果在实践应用上受限的主要原因。本文旨在总结各个不同根源化学信号的结构和功能研究进展,同时也概括信号交互的最新前沿。
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2612 生 态 学 报 31卷
1 植物根源信号特征及其生态学意义
以ABA为主的根源化学信号在干旱胁迫下对气孔开度的调控具有一定的变化特征。前期研究表明,根源信号调控下叶片气孔导度呈现有规律的下降趋势,小麦叶片的非水力气孔敏感性在不同品种之间的表现差异显著
[14]
。通过对3个不同倍体小麦的气孔导度变化的回归分析表明,从充分供水到非水力根信号(Non-
hydraulicroot-sourcedsignal,nHRS)发生为第一阶段,从非水力信号(nHRS)发生到水力信号(Hydraulicrootsignal,HRS)开始启动为第二阶段,从水力信号开始到植株干死称之为第三阶段。根据根源信号的概念,第二阶段是nHRS发挥生理调控作用的阶段。该阶段叶片的气孔导度下降最快,但下降速率在不同倍体小麦中差异显著。其中二倍体和四倍体的下降速率要显著快于六倍体(图1)。该模型是不同倍体小麦之间的非水力气孔敏感性变化的三`Z'模型
[14]
。
根源化学信号的生态学意义已被广泛研究。Johnson等人对生长在城市环境下5个观赏树种的根源信号进行了跟踪,发现验证了干旱胁迫下以ABA为主导的根信号物质对抑止了叶片的生长,但提高了水分利用效率
[15]
。在植物根系与根源信号的关系上,Davies和Zhang认为如果在干土层中分布的根量较多,且这部分根
[2]
系脱水情况越严重,那么根信号的强度就越大。因此说具有大量分蘖根的麦类作物非水力根信号和根系
[16]
干物质分配的研究就具有了重要意义。Blum等人用不同春小麦品种实验表明,0—30cm土壤层中根量较少的品种表现出对土壤干旱和根化学信号敏感性较低,而籽粒产量较高越多,植物根信号对地上部分的调节作用就越强。
近年来,根源化学信号在旱地作物上的研究最为深入。兰州大学作物生理生态研究团队利用麦类作和豆科作物上为材料,系统揭示了根源化学信号的生理效应和调控机理,并提出了多项量化模型
[14,17-18]
。上述研究表明,干旱土层中的根量
。多项实
验表明,随着不同品种的育成年代的更替,旱地作物从以自然选择为主,转向与人工选择共同发挥作用,同时人工选择的压力不断增强,旱地作物特别是旱地小麦品种的个体竞争能力不断下降,但根系效率、耐旱能力和水分利用效率逐渐提高。旱地作物的生产效率和存活能力不断提高的主要原因在于根源化学信号的积极调控
[14,17]
。
以旱地六倍体小麦为例,在轻度和中度干旱胁迫下,现代品种的根源化学信号作用时间较古老品种以及野生近缘种明显延长。换句话说,现代品种在逐渐干旱过程中根源信号持续期间的土壤水分阈值区间(TISWC)较宽(图1)。同时,小麦叶片渗透调节(osmoticadjustment,OA)从启动到消失的土壤水分水分阈值区间也具有类似的规律(图2)。多项研究表明,叶片致死水势和TISWC显著负相关
[17]
[18]
[14]
,TISWC与籽粒产量、收获指数、
[14,17]
水分利用效率以及产量维持率(maintenancerateofgrainyield,MRGY)均为显著正相关(图2)。
图2 根源信号和渗透调节与籽粒产量相关性模式图[17]
图1 气孔开度变化受土壤水分变化的三`Z'模型[14]
Fig.1 Triple`Z'modelofsotmatalapertureasaresultof
[14]varyingsoilmoisture
Fig.2 Amodelofcorrelationsbetweenroot-sourcedsignal,
[17]
osmoticadjustmentandgrainyield
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9期 李冀南 等:干旱胁迫下植物根源化学信号研究进展 2613
2 脱落酸(ABA)参与气孔调控的过程
脱落酸(ABA)的主要任务就是干旱下传递根源信号和控制气孔导度的变化合成
[20]
[19]
。ABA在根和叶中都能
,但是在根部合成的准确部位并不清楚,可能受到植物感受和监测土壤含水量的影响。在许多的植物
[21-22]
物种中,根部的ABA含量与土壤湿度及相关的根部含水量密切相关
通过对保卫细胞的信号转导途径的研究表明,ABA能直接导致保卫细胞发生形态学弯曲,从而导致气孔关闭
[22]
。
。一些研究使用生物测定方法发现,干旱胁迫下
[19,24]
根部合成的ABA可被传递给植物叶片,减少叶片气孔开度,降低蒸腾作用,增加植株保水能力子通道和钙离子通道
[25-26]
。ABA诱
导气孔关闭过程涉及3种离子通道:阴离子通道、钾离
。ABA影响气孔保卫细胞运
动的模式如图3表示。
当发生渗透驱动水分进入两个保卫细胞使其膨胀和扩张,从而导致气孔毛孔张开,也就是气孔开放。相反,当保卫细胞内渗透驱动水分体积减少,导致了两个保护细胞缩小,即气孔相互关闭。ABA在此过程中通过各种离子的进出通道既抑制气孔开放,又促进气孔关闭
[27]
图3 ABA在保卫细胞质膜转运位点(尖箭头表示激活;T型箭头
[27]
表示未激活)
Fig.3 KnownsitesofABAactiononplasmamembranetransportersofguardcells(Pointedarrowsindicateactivation;
[27]bluntedarrowsindicateinhibition)
。
尽管许多的实验和试验方法都有力地证明ABA的主要角色是控制气孔导度,但是木质部汁液中可能还有其他物质与ABA一起协同作用来控制干旱引起的气孔关闭提供了信号联系的
[30]
[28]
[9,20]
。木质部中的许多其他化学信号也给根冠
[29]
。例如,最近的研究表明在干旱胁迫下茉莉酸和ABA之间相互作用。嫁接实验也证
明确定干旱诱导产生气孔关闭的来源是ABA,其中的一些实验表明叶源的ABA对于气孔关闭是很重要
,但从根部运输到叶部的合成ABA的前体物质的影响还不确定,因此,对于根部在化学信号传递中所扮
[20]
演的角色还不能完全下定论亏缺的时间不同造成的
[8]
。总之,ABA在控制生长和蒸腾作用方面是一个主要的信号物质,但是其他物
质也可能是非常重要的。虽然根源ABA的角色和重要性仍存在争议,但原因可能是干旱胁迫的强度和水分
。
ABA的研究一直是根源化学信号研究者关注的焦点,但由于ABA能引发的反应过多,包括激酶、磷酸酶、G蛋白、泛素通路中的蛋白等都参与了ABA信号的调控。因此ABA受体的发现与研究在基础理论和实践应用方面有着重大意义。PP2C作为ABA的一种受体,在植物没有ABA的情况下,磷酸酶PP2C可以自由的抑制了SnRK激酶家族的磷酸化。当有ABA存在的情况下,ABA和PYR/PYL/RCAR蛋白家族结合,并隔离PP2C,这时SnRK激酶家族可以自动激活,随后磷酸化并激活转录因子,从而在ABA启动子位置开始转录
[31]
。最近一项研究发现新的ABA受体PYL1,ABA结合PYL1并与PP2C形成一个复杂的结构ABI1,ABA
[32]
与PYL1结合于起始蛋白特异性受体结合位点,在其封闭盖子的表面形成一个疏水性的囊状结构,这说明ABA信号结构基础是依赖PLA1受体形成的ABI1复合物
。
利用pyrabactin发现目标受体PYR1,并通过一个绑定结构的化学和分子生物学的方法来确定pyrabactin的选择性,结果表明,与受体结合的囊状结构的开闭控制生产性和非生产性模式方向。囊状结构的关闭时非生产性结合,防止受体激活。这为ABA受体的研究提供了一个新的框架,并为设计相关启动因子提供了新的机制和方法
[33]
。ABA受体的研究可谓是越来越深入,这些研究结果对植物生物学研究甚至更广泛的领域带
来很大的帮助,ABA受体的发现及其结构越来越清晰,可帮助植物对抗干旱等恶劣生存条件,有望让科学家设计出新的保护作物不受长期干旱伤害的方法,从而提高农作物的产量,并有助于人们在边缘土地上种植特定植物以生产生物燃油。
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2614 生 态 学 报 31卷
3 细胞分裂素(CTK)在根源信号反应中的作用
细胞分裂素也可以是一个非常重要的细胞根源信号。根部产生的细胞分裂素在干旱响应中也非常重要
[34]
。干旱条件下关于细胞分裂素的研究主要集中在玉米素和玉米素核苷这两种物质上。在葡萄树中发
[35]
现,经过局部根区干燥(PRD)处理的植物,玉米素(Z)和玉米素糖核苷(ZR)减少了50%。对番茄的根部
[36]
经过局部干旱处理后,发现其木质部玉米素核苷的含量减少了,但是减少的量与减少的作用没有提到腺嘌呤(isopentenyladenine)和异戊烯腺苷(isopentenyladenosine)的浓度下降这个比值也作为一个重要的信号标志
[38]
[37]
。在
向日葵中发现干旱胁迫下,木质部汁液中结合形式的玉米素(Z)和玉米素糖核苷(ZR)及结合形式的异戊烯
。木质部汁液中的ABA/CTK
。具体说来,细胞分裂素介导的根源信号是一个受体上的双组分系
[39]
统的磷酸化过程,通过组氨酸磷酸化,调节下游反应。下游物质A型ARRs的转录受细胞分裂素的介导,这个过程说明细胞分裂素和蛋白酶通路共同参与信号的调控
。拟南芥中,细胞分裂素参与信号的预定义表达,
[40]
每一步的信号级联反应都由几个成员组成,成员基因的编码序列和顺式调控已经明确。细胞分裂素并且影响其表达的灵敏度,从而导致本地信号放大和衰减,细胞分裂素在信号转导和表达上起到精确地作用细胞中的细胞分裂素以同样的方式响应干旱胁迫
[41]
。尽管
最新数据表明,干旱胁迫下木质部的细胞分裂素含量会下降,但是目前还不清楚是否所有的植物中叶和保卫
。
[42]
细胞分裂素的研究到目前为止还比较少,但极有可能成为以后研究的一个重要方向。在玉米木质部汁液中发现了高浓度的细胞分裂素6-苄氨基嘌呤(6-BA),由于水分胁迫6-BA的浓度提高得非常显著质谱法应用于分析细胞分裂素,对于识别和测定细胞分裂素和根源信号物质是有很大帮助的。4 生长素对在根源信号反应中的作用
生长素作为一种根源信号物质常与其他信号物质相互作用来参与信号反应。在调节气孔关闭的过程中,生长素与脱落酸常表现出相互拮抗作用的关系,这种拮抗作用通过调节离子通道活性来调节离子的进出和胞质的pH,进而影响保卫细胞的膨压来调节
[43]
。最近
。有研究表明生长素以剂量依赖型方式影响K通过
[45]
+[44]
。
生长素的一种突变体axr1-3的幼苗在红光和蓝光下气孔反应速度加快,而aba3-2突变体的幼苗则表现出气孔反应变慢,证明生长素和脱落酸在调节气孔大小中有拮抗作用
。并且,一些分子遗传学证据也指出
生长素和脱落酸在调控根生长和种子萌发中也是相互作用的。生长素应答基因AXR2/IAA7的显性突变在根生长中表现出对ABA不敏感的表型,axr1和axr2则在种子萌发中表现出弱的ABA不敏感型突变体的表型
[46-47]
。
生长素不仅与脱落酸共同作用参与信号反应,还与细胞分裂素、油菜素内酯、乙烯等信号物质共同作用参与信号反应。
5 木质部pH值在根源信号反应中的作用
木质部pH值是跟脱落酸协同作用的一种根源信号。一些研究表明干旱胁迫下,向日葵跖草
[50]
[48]
、菜豆
[49]
和鸭
木质部的pH值较高,呈碱性,并将与ABA共同作用引起气孔关闭。在番茄叶片中ABA通过增加木
[51]
质部汁液pH值来减少蒸腾作用和水分散失。这在大麦中也同样得到了证明
[52]
。pH的作用主要包括:
(1)ABA代谢的变化引起了叶中ABA浓度的增加;(2)直接影响叶水势,从而改变保卫细胞的膨压或者对叶中ABA浓度具有感受作用;(3)直接影响离子透过保卫细胞质膜;(4)改变ABA在叶中的分布,尤其是增加了保卫细胞外质体中ABA的浓度和大麦
[54]
[51]
。
[53]
有研究已经表明,pH值并不是独立作用于保卫细胞或控制叶生长。例如,使用缺乏合成ABA的番茄
的突变体研究表明,ABA对于气孔关闭和叶子的生长抑制是必要的。在西红柿突变体flacca中,人
[54]
为的使汁液的pH提高,蒸腾作用也随之增加。表明ABA对于防止气孔过大和水分散失也是非常必要的。在大麦突变体Az34中,ABA对于pH作为干旱胁迫条件下的信号是必要的
。许多将番茄作为模式系统的
研究表明了pH在气孔关闭中的重要性,然而指出,在不同的物种或可能是同一物种的不同基因型之间ABA和PH的响应是不同的。干旱胁迫下木质部液体中pH的反应在所有的物种中并不是一致的,甚至在同一物
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9期 李冀南 等:干旱胁迫下植物根源化学信号研究进展 2615
种的不同实验中也是不一致的。一项研究显示,当土壤变干时,向日葵和鸭跖草中,液体中pH变化并不显著,反之,番茄木质部汁液中的pH却提高
[55]
。干旱胁迫下,两个葡萄品种木质部pH在不同时间有着不同的
变化,并且发现采样时间可显着影响木质部pH值,黎明前后采样可精确反映葡萄汁液pH值在干旱下的影响。两个葡萄品种木质部pH根据不同气孔行为有着明显的差异,这些差异可能是不同葡萄品种对于干旱条件的适应程度不同
[56]
。在Vitislabrusca中,ABA的长距离运输过程中,木质部pH值从基地到顶点显著增加,
[57]
而人为使木质部汁液pH增大,木质部ABA浓度会增加。研究结果表明,pH的浓度可以使ABA信号强度增强,pH的浓度的灵敏反应对植物干旱胁迫下的气孔行为起到一定的指示作用
保卫细胞内部的pH改变的效果已经很明显
[58]
。
。但是保卫细胞质外体中pH改变的效果如何,了解得还
[8]
很少。因此,需要更多研究来阐明当保卫细胞内部的pH值维持恒定时,保卫细胞外部pH变化时的效果,如果当外部的碱性化导致了内部的pH值增加,它对于气孔的关闭可能是一个重要的信号的传递过程6 钙离子(Ca)信号在根源信号反应中的作用
Ca是干旱胁迫下脱落酸(ABA)诱导的信号转导中的第二信使
2+
2+
[59-60]
2+
2+
。
。Ca通过与蛋白受体相互作用传
递胁迫信号到下游。主要的Ca信号转导途径参与钙调节激酶介导的磷酸化过程,包括钙离子通过调节转录因子和Ca敏感启动子元件调控下游基因表达调控钙信号向下游转达以适应干旱胁迫。
CaM(calmodulin,钙调素)自发现以来是真核生物中了解最清楚的Ca受体,CaM本身没有催化活性,但一结合到Ca就可以激活许多下游靶蛋白,调节这些靶蛋白的活性,最终引起如细胞生长、分化、胁迫忍耐、生长抑制及细胞死亡等生理反应种类型
[64]
2+
2+
+
[62-63]
2+
2+
2+
[61]
。目前证实在植物里钙依赖性蛋白激酶(CDPKs)、
2+
钙调素(CaM)、钙调磷酸酶B类似蛋白(CBLs)三类钙结合蛋白,这些蛋白质可识别特定的Ca,并依赖这些
。诱导的气孔关闭的过程具有依赖于Ca的和不依赖于Ca的两
2+
[65]
2+2+
,其中依赖于Ca的信号转导过程是主要类型。Ca是与CaM形成复合物参与气孔行为的调节。
,TFP、FLP、W7、W5、compound48P80等多种抑制剂证明
[66]
蚕豆保卫细胞中Ca可以使H-ATPase活性下降了CaM可以促进气孔关闭的过程
。钙调素不仅在细胞内参与气孔关闭的过程,在植物的细胞壁里也发现
[67]
了钙调素的存在。另有研究表明钙调素和ROS参与了脱落酸诱导的抗氧化防护,并且钙调素位于ROS产生的上游和下游,钙调素和H在脱落酸诱导的信号转导中起重要作用2O2之间的“交流”
2+
。然而这一研究中只
是调查了外源脱落酸处理下钙调素与植物抗氧化防护系统之间的关系,且只研究了一个钙调素基因(CaM1),目前尚未见水分胁迫下各种钙调素基因转录变化的系统性研究。尽管对Ca信号处理过程的了解令人瞩目的进展,但是用精确的研究方法证实了蛋白质相互作用、蛋白质磷酸化、细胞内外Ca转换以及基因表达,并建立耦合的特异性刺激反应仍有待探索
[61]
2+
。
7 其他化学信号物质在根源信号反应中的作用
除了上述的一些化学信号外,木质部汁液中也鉴别出许多化合物参与根源信号反应,包括激素、无机离子、氨基酸、糖和有机酸
[9]
,但在木质部汁液含量丰富的有机酸中,只有苹果酸控制气孔关闭
[68]
。苹果酸在欧
[69]
洲白蜡树的叶子中阻止气孔开放。同样,提高蚕豆中细胞外苹果酸盐的浓度,也发现了气孔关闭的现象木质部运输到芽
[70]
。
乙烯可能也是干旱的条件下另一个重要的因子。ACC(1-氨基环丙烷-1-羧酸)是乙烯的前体物质,它由根经
。干旱胁迫下,木质部汁液中ACC的运输会导致叶片中乙烯进化的过量增大
[71]
。在玉米
[72]
叶子中乙烯的演化跟叶子的伸长没有相关性。研究还表明,在玉米中,ABA对于叶子的伸长不起作用。这
表明了乙烯在减少植物的叶子生长中起着重要作用,而且ACC可能是干旱胁迫下远距离根源信号的一个组成成分。脯氨酸是一种有机渗透调节物质。脯氨酸含量的增高能够降低叶片细胞的渗透势,防止细胞脱水;脯氨酸具有很高的水溶性,可以保护细胞膜系统。植物对水分亏缺的适应包括形态、生理以及亲水性渗透物质如糖及脯氨酸的积累等生化方面的变化受性
[74]
[73]
。脯氨酸作为一种信号分子可以调节线粒体功能,影响细胞增
殖或细胞死亡。尽管对脯氨酸的积累过程还有待研究,但可以确定的是脯氨酸可以提高植物对干旱的耐
。
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2616 生 态 学 报 31卷
8 植物信号交互作用
迄今为止,植物根源化学信号只在有限的途径和一些组件上进行了研究,但是对于信号之间的互相作用和串扰联系也有了相应的报道
[75]
。所以根源化学信号之间的交互作用作为一个新的研究领域,主要分为几
大类:生态学视角、生物胁迫信号、非生物胁迫信号以及光信号和生物钟信号这几种作用下的交互作用。这其中不同的信号物质在交互作用中起着不同的作用。脱落酸和钙离子的研究比较广泛,干旱胁迫下信号网络的转录因子、保卫细胞中级联反应的激酶等也有了一些报道
[76]
。
水杨酸(SA)和茉莉酸(JA)在信号交互过程中有广泛的研究,在生物和非生物胁迫下,植物组织(根和地上部)内源或外源JA和SA都会发生动态变化。最先报道水杨酸(SA)参与信号交互作用是和ABA在抗大豆疫霉病菌中起到间接防御途径内的ABA和IAA含量增加
[78]
[77]
。在非生物胁迫下,外源SA可以促进植物分生组织的分裂和生长,并使体。茉莉酸类(jasmonates,Jas)是以茉莉酸(jasmonicacid,JA)及其甲酯为主
。SA不仅可以诱导植物体内病程相关蛋白基因表达及产生系统获得抗病性,
[79]
还可以提高多种作物的抗旱性
体的一类植物生长调节物质。茉莉酸类物质在环境胁迫反应中是驱动植物防御基因表达和信号传递的重要组成部分,它能作为内源信号分子参与植物在生物逆境(病害和虫害)和非生物逆境胁迫(干旱、低温、盐胁迫等)中的抗性作用
[80-82]
。在干旱条件下,两种基因型的大麦种子经5,15umol/L的JA处理24h后,较低浓
[82]
度的JA明显减小对干旱诱导的大麦细胞质膜的伤害。通过细胞膜片钳试验,以蚕豆(Viciafaba)为材
[84]
料,证实JA对保卫细胞K+通道有浓度效应,通过调节原生质膜K+的流量来促进气孔关闭。
在干旱胁迫下,根源化学信号的阈值区间与活性氧和抗氧化剂也存在一种动态平衡,土壤水分含量从(100%至0%)减少的过程中,化学信号的诱导导致ROS(Reactiveoxygenspecie)的产生和积累,然后土壤进一步干燥导致水力信号出现(图4)。
由于一些研究手段的限制,对于细胞色素p450和磷酸酶的研究比较少,这些物质在信号交互作用中都起着重要的角色。信号交互作用在环境胁迫和发展规律的整体研究也没有一个定论,但在包括植物的许多生物体中雷帕霉素受体(TOR)信号途径作为一个关键的因素参与细胞生长调控和生物以及非生物胁迫下的响应
[76]
[18]
。另外,揭示交互作用形成的网络中的关键物质
图4 根源化学信号作用期间活性氧和抗氧化剂的调控途径[18]
Fig.4 Regulatorypathwayofreactiveoxygenspecies(ROS)and
[18]
antioxidantsduringtheoperationofnHRS
和这些物质在分子水平上是如何作用的,是今后的一个挑战。根源化学信号的交互作用研究随着深入的研究,在细胞和分子水平的作用机制和与环境之间的具体联系,对根源化学信号的实践意义有很大的推动作用。9 结语
世界上干旱和半干旱地区占陆地面积的1/3以上,干旱是自然逆境因素中对植物影响最大的,所以干旱胁迫下植物根源信号作用机制研究有着举足轻重的作用。自从发现脱落酸(ABA)作为根源信号物质以来,其研究的方法有了很大程度的发展,荧光探针、自显影技术、膜片钳、酶联免疫技术等方法给研究带来了很大程度的方便,不仅在宏观指标上,对于细胞和分子水平上也有了深入的研究。植物根冠信号传递过程存在多种途径,他们并不是简单的线性关系,而是一个复杂的网络关系。水分缺乏条件下根源信号的产物跟蒸腾作用和(或)叶子生长的减少有关,然而根部化学物质的身份及相对应的信号传导作用仍然是有争议的。不通的物种之间的响应、胁迫处理的强度不同的响应以及不同的测定方法产生的结果等方面还有待进一步的研究
[85]
。并且对于木质部的组成物质的清晰报道还很少
[86]
,同时,外源根源信号物质也可以通过一系列的机
制来参与植物的信号转导过程,但是,这其中还有许多机制有待阐明。
干旱条件下植物根源信号反应涉及到从分子到群体的一系列复杂过程,信号之间的生理效应呈现交互作
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9期 李冀南 等:干旱胁迫下植物根源化学信号研究进展 2617
用、耦合发生的特点,信号之间的交互作用从生理水平到分子水平的研究已经有报道,但是信号交互作用形成的网络和关键物质的作用是以后研究的主要问题。根源化学信号研究正朝“以分子和生理研究为基础、不同尺度的结构和功能耦合”的方向发展。进一步研究其作用机理,并且利用已有的机制来应用于抗旱指导和培育耐旱新品种,运用现代生物技术深入的研究耐旱机制,在理论和实践上都有重大意义。
Refernces:
[1] BlackmanPG,DavisWJ.Root-to-shootcommunicationinmaizeplantsoftheeffectsofsoildrying.JournalofExperimentalBotany,1985,36
(1):39-48.
[2] DaviesWJ,ZhangJ.Rootsignalsandtheregulationofgrowthanddevelopmentofplantsindryingsoil.AnnualReviewofPlantPhysiologyand
PlantMolecularBiology,1991,42:55-76.
[3] GowingDJG,DaviesWJ,JohnHG.Apositiverootsourcedsignalasanindicatorofsoildryinginapple,MalsedomesticaBorkh.Journalof
ExperimentalBotany,1990,41(12):1535-1540.
[4] TardieuF,ZhangJ,KaterjiN,BethenodO,PalmerS,DaviesWJ.XylemABAcontrolsthestomatalconductanceoffield-grownmaizesubjectto
soilcompactingandsoildrying.Plant,Cell＆Environment,1992,15(2):193-197.
[5] ZhangJ,SchurrU,DaviesWJ.Controlofstomatalbehaviorbyabscisicacidthatoriginatedinroots.JournalofExperimentalBotany,1987,38
(7):1174-1181.
[6] ZhangJ,DaviesWJ.Abscisicacidproducedindehydratingrootsmayenabletheplanttomeasurethewaterstatusofthesoil.Plant,Cell＆
Environment,1989,12(1):73-81.
[7] ZhangJH,DaviesWJ.SequentialresponseofwholeplantwaterrelationstoprolongedsoildryingandtheinvolvementofxylemsapABAinthe
regulationofstomatalbehaviorofsunflowerplants.NewPhytologist,1989,113(2):167-174.
[8] SchachtmanDP,GoodgerJQD.Chemicalroottoshootsignalingunderdrought.TrendsinPlantScience,2008,13(6):281-287.
[9] GoodgerJQD,SharpRE,MarshEL,SchachtmanDP.Relationshipsbetweenxylemsapconstituentsandleafconductanceofwell-wateredand
waterstressedmaizeacrossthreexylemsapsamplingtechniques.JournalofExperimentalBotany,2005,56(419):2389-2400.
[10] FereresE,SorianoMA.Deficitirrigationforreducingagriculturalwateruse.JournalofExperimentalBotany,2007,58(2):147-159.[11] DosSantosTP,LopesCM,RodriguesML,DeSouzaCR,MarocoJP,PereiraJS,SilvaJR,ChavesMM.Partialrootzonedrying:effectson
growthandfruitqualityoffield-growngrapevines(Vitisvinifera).FunctionalPlantBiology,2003,30(6):663-671.
[12] TangLS,LiY,ZhangJH.Physiologicalandyieldresponsesofcottonunderpartialrootzoneirrigation.FieldCropsResearch,2005,94(2/3):
214-223.
[13] DryPR,LoveysBR.Grapevineshootgrowthandstomatalconductancearereducedwhenpartoftherootsystemisdried.Vitis,1999,38(4):
151-156.
[14] XiongYC,LiFM,ZhangT.Performanceofwheatcropswithdifferentchromosomeploidy:root-sourcedsignals,droughttolerance,andyield
performance.Planta,2006,224(3):710-718.
[15] JohnsonTB,AugéRM,GreenCD,StodolaAJW,OlinickJB,SaxtonAM.Correlationsofstomatalconductancewithhydraulic,and
environmentalvariablesinfiveurbantreespecies.ScientiaHorticulture,2001,90(3/4):305-320.
[16] BlumA,JohnsonJW.Wheatcultivarsresponddifferentlytoadryingtopsoilandapossiblenon-hydraulicrootsignal.JournalofExperimental
Botany,1993,44(7):1149-1153.
[17] FanXW,LiFM,XiongYC,AnLZ,LongRJ.Thecooperativerelationbetweennon-hydraulicrootsignalsandosmoticadjustmentunderwater
stressimprovesgrainformationforspringwheatvarieties.PhysiologiaPlantarum,2008,132(3):283-292.
[18] WangZY,LiFM,XiongYC,XuBC.Soil-WaterthresholdrangeofchemicalsignalsanddroughttolerancewasmediatedbyROShomeostasis
inwinterwheatduringprogressivesoildrying.JournalofPlantGrowthRegulation,2008,27(4):309-319.
[19] ZhangJ,DaviesWJ.Antitranspirantactivityinxylemsapofmaizeplants.JournalofExperimentalBotany,1991,42(3):317-321.
[20] ThompsonAJ,MulhollandBJ,JacksonAC,MckeeJT,HiltonHW,SymondsRC,SonneveldT,BurbidgeA,StevensonP,TaylorIB.
RegulationandmanipulationofABAbiosynthesisinroots.Plant,Cell＆Environment,2007,30(1):67-78.
[21] ZhangJ,DaviesWJ.Abscisicacidproducedindehydratingrootsmayenabletheplanttomeasurethewaterstatusofthesoil.Plant,Cell＆
Environment,1989,12(1):73-81.
[22] LiangJS,ZhangJH,WongMH.HowdorootscontrolxylemsapABAconcentrationinresponsetosoildrying?PlantandCellPhysiology,1997,
38(1):10-16.
[23] SchroederJI,AllenGJ,HugouvieuxV,KwakJM,WanerD.Guardcellsignaltransduction.AnnualReviewofPlantPhysiologyandPlant
http://www.ecologica.cn
2618 生 态 学 报 31卷
MolecularBiology,2001,52:627-658.
[24] MunnsR.Aleafelongationassaydetectsanunknowngrowthinhibitorinxylemsapfromwheatandbarley.AustralianJournalofPlantPhysiology,
1992,19(2):127-135.
[25] SchroederJI,AllenGJ,HugouvieuxV,KwakJM,WanerD.Guardcellsignaltransduction.AnnualReviewofPlantPhysiologyandPlant
MolecularBiology,2001,52:627-658.
[26] SchroederJI,HedrichR.Involvementofionchannelsandactivetransportinosmoregulationandsignalingofhigherplantcells.Trendsin
BiochemicalSciences,1989,14(5):187-192.
[27] AssmannSM.Abscisicacidsignaltransductioninstomatalresponses.PlantHormones,2010,D:399-426.
[28] DaviesWJ,TardieuF,TrejoCL.Howdochemicalsignalsworkinplantsthatgrowindryingsoil?PlantPhysiology,1994,104(4):309-314.[29] MahouachiJ,ArbonaV,Gómez-CadenasA.Hormonalchangesinpapayaseedlingssubjectedtoprogressivewaterstressandre-watering.Plant
GrowthRegulation,2007,53(1):43-51.
[30] HolbrookNM,ShashidharVR,JamesRA,MunnsR.StomatalcontrolintomatowithABA-deficientroots:responseofgraftedplantstosoil
drying.JournalofExperimentalBotany,2002,53(373):1503-1514.
[31] SheardLB,ZhengN.Signaladvanceforabscisicacid.Nature,2009,462(7273):575-576.
[32] MiyazonoKI,Miyakawa1T,SawanoY,KubotaK,KangHJ,AsanoA,MiyauchiY,TakahashiM,ZhiYH,FujitaY,YoshidaT,KodairaK
S,Yamaguchi-ShinozakiK,TanokuraM.Structuralbasisofabscisicacidsignalling.Nature,2009,462(7273):609-614.
[33] PetersonFC,BurgieSY,JensenDR,WeinerJJ,BingmanCA,ChangCEA,CutlerSR,PhillipsGNJr,VolkmanBF.Structuralbasisfor
selectiveactivationofABAreceptors.NatureStructural＆MolecularBiologyVolume,2010,17(9):1109-1113.
[34] SakakibaraH.Cytokinins:activity,biosynthesis,andtranslocation.AnnualReviewofPlantPhysiologyandPlantMolecularBiology,2006,57:
431-449.
[35] StollM,LoveysB,DryP.Hormonalchangesinducedbypartialrootzonedryingofirrigatedgrapevine.JournalofExperimentalBotany,2000,51
(350):1627-1634.
[36] KudoyarovaGR,VysotskayaLB,CherkozyanovaA,DoddIC.Effectofpartialrootzonedryingontheconcentrationofzeatin-typecytokininsin
tomato(SolanumlycopersicumL.)xylemsapandleaves.JournalofExperimentalBotany,2007,58(2):161-168.
[37] HansenH,DörfflingK.Root-derivedtrans-zeatinribosideandabscisicacidindrought-stressedandrewateredsunflowerplants:interactioninthe
controlofleafdiffusiveresistance?FunctionalPlantBiology,2003,30(4):365-375.
[38] HansenH,DörfflingK.Changesoffreeandconjugatedabscisicacidandphaseicacidinxylemsapofdrought-stressedsunflowerplants.Journalof
ExperimentalBotany,1999,50(339):1599-1605.
[39] RenB,Liangy,DengY,ChenQG,ZhangJ,YangXH,ZuoJR.Genome-widecomparativeanalysisoftype-AArabidopsisresponseregulator
genesbyoverexpressionstudiesrevealstheirdiverserolesandregulatorymechanismsincytokininsignaling.CellResearch,2009,19(10):1178-1190.
[40] MǜllerB.Genericsignal-specificresponses:cytokininandcontext-dependentcellularresponses.JournalofExperimentalBotany,2011,6:1-16.[41] DoddIC.Hormonalinteractionsandstomatalresponses.JournalofPlantGrowthRegulation,2003,22(1):32-46.
[42] AlvarezS,MarshEL,SchroederSG,SchachtmanDP.Metabolomicandproteomicchangesinthexylemsapofmaizeunderdrought.Plant,Cell
＆Environment,2008,31(3):325-340.
[43] GrabovA,BlattMR.Co-ordinationofsignalingelementsinguardcellionchannelcontrol.JournalofExperimentalBotany,1998,49:351-360.[44] BlattMR.ThielG.K+channelsofstomatalguardcells:bimodalcontroloftheK+inward-rectifierevokedbyauxin.ThePlantJournal,1994,
5(1):55-68.
[45] EckertM,KaldenhoffR.Light-inducedstomatalmovementofselectedArabidopsisthalianamutants.JournalofExperimentalBotany,2000,51
(349):1435-1442.
[46] TimpteC,WilsonA,EstelleM.Theaxr2-1mutationofArabidopsisthalianaisagain-of-functionmutationthatdisruptsanearlystepinauxin
response.Genetics,1994,138:1239-1249.
[47] NagpalP,WalkerLM,YoungJC,SonawalaA,TimpteC,EstelleM,ReedJW.AXR2encodesamemberoftheAux/IAAproteinfamily.Plant
Physiology,2000,123(2):563-574.
[48] GollanT,SchurrU,SchulzeED.StomatalresponsetodryingsoilinrelationtochangesinthexylemsapcompositionofHelianthusannus.I.The
concentrationofcations,anions,aminoacidsin,andpHof,thexylemsap.Plant,Cell＆Environment,1992,15(5):551-559.
[49] HartungW,DaviesWJ,WilkinsonS.Factorsthatregulateabscisicacidconcentrationsattheprimarysiteofactionattheguardcell.Journalof
ExperimentalBotany,1998,49:361-367.
[50] WilkinsonS,DaviesWJ.XylemsappHincrease:adroughtsignalreceivedattheapoplasticfaceoftheguardcellthatinvolvesthesuppressionof
http://www.ecologica.cn
9期 李冀南 等:干旱胁迫下植物根源化学信号研究进展
saturableabscisicaciduptakebytheepidermalsymplast.PlantPhysiology,1997,113(2):559-573.
2619
[51] WilkinsonS.PHasastresssignal.PlantGrowthRegulation,1999,29(1/2):87-99.
[52] BaconMA,WilkinsonS,DaviesWJ.PH-regulatedleafcellexpansionindroughtedplantsisabscisicaciddependent.PlantPhysiology,1998,
118(4):1507-1515.
[53] WilkinsonS,CorlettJE,OgerL,DaviesWJ.EffectsofxylempHontranspirationfromwild-typeandflaccatomatoleaves.Avitalrolefor
abscisicacidinpreventingexcessivewaterlossevenfromwell-wateredplants.PlantPhysiology,1998,117(2):703-709.
[54] BaconMA,WilkinsonS,DaviesWJ.PH-regulatedleafcellexpansionindroughtedplantsisabscisicaciddependent.PlantPhysiology,1998,
118(4):1507-1515.
[55] JiaW,DaviesWJ.ModificationofleafapoplastpHinrelationtostomatalsensitivitytoroot-sourcedabscisicacidsignals.PlantPhysiology,2007,
143(1):68-77.
[56] BeisA,ZotosA,PatakasA.InfluenceofsamplingtimeandsapextractionmethodologyonxylempHvaluesintwograpevinevarietiesgrownunder
droughtconditions.EnvironmentalandExperimentalBotany,2009,67(2):305-311.
[57] LiBB,FengZG,XieM,SunMZ,ZhaoYX,LiangLY,LiuGJ,ZhangJH,JiaWS.Modulationoftheroot-sourcedABAsignalalongits
waytotheshootinVitisriparia×Vitislabruscaunderwaterdeficit.JournalofExperimentalBotany,2010,61(12):3395-3405.
[58] SchroederJI,AllenGJ,HugouvieuxV,KwakJM,WanerD.Guardcellsignaltransduction.AnnualReviewofPlantPhysiologyandPlant
MolecularBiology,2001,52:627-658.
2+
[59] BothwellJHF,NgCKY.TheevolutionofCasignallinginphotosyntheticeukaryotes.NewPhytologist,2005,166(1):21-38.
[60] CaseRM,EisnerD,GurneyA,JonesO,MuallemS,VerkhratskyA.Evolutionofcalciumhomeostasis:frombirthofthefirstcelltoan
omnipresentsignallingsystem.CellCalcium.2007,42(4/5):345-350.
ˇ[61] KudlaJ,BatisticO,HashimotoK.CalciumSignals:Theleadcurrencyofplantinformationprocessing.ThePlantCell,2010,22:541-563.
[62] ParcyF,GiraudatJ.InteractionsbetweentheABI1andtheectopicallyexpressedABI3genesincontrollingabscisicacidresponsesinArabidopsis
vegetativetissues.ThePlantJournal,1997,11(4):693-702.
[63] SneddenWA,FrommH.Calmodulinasaversatilecalciumsignaltransducerinplants.NewPhytologist,2001,151(1):35-66.
2+[64] GilroyS,ReadND,TrewavasAJ.ElevationofcytoplasmicCabycagedcalciumorcagedinositoltriphosphateinitiatesstomatalclosure.
Nature,1990,346(6286):769-771.
2+[65] KinoshitaT,NishimraM,ShimazakiK.CytosolicconcentrationofCaregulatestheplasmamembraneH+-ATPaseinguardcellsoffavabean.
PlantCell,1995,7(8):1333-1342.
[66] CotteleV,ForestierC,VavasseurA.Areassessmentoftheinterventionofcalmodulinintheregulationofstomatalmovement.Physiologia
Plantarum,1996,98(3):619-628.
[67] HuXL,JiangMY,ZhangJH,ZhangA,LinF,TanM.Calcium-calmodulinisrequiredforabscisicacid-inducedantioxidantdefenseand
functionsbothupstreamanddownstreamofHroductioninleavesofmaize(Zeamays)plants.NewPhytologist,2007,173(1):27-38.2O2p
[68] PatonnierMP,PeltierJP,MarigoG.Drought-inducedincreaseinxylemmalateandmannitolconcentrationsandclosureofFraxinusexcelsiorL.
stomata.JournalofExperimentalBotany,1999,50(336):1223-1229.
[69] HedrichR,MartenI,LohseG,,DietrichP,WinterH,LohausG,HeldtHW.Malate-sensitiveanionchannelsenableguardcellstosensechanges
intheambientCOoncentration.ThePlantJournal,1994,6(5):741-748.2c
[70] ElseMA,JacksonMB.Transportof1-aminocyclopropane-1-carboxylicacid(ACC)inthetranspirationstreamoftomato(Lycopersicon
esculentum)inrelationtofoliarethyleneproductionandpetioleepinasty.FunctionalPlantBiology,1998,25:453-458.
[71] SobeihWY,DoddIC,BaconMA,GriersonD,DaviesWJ.Long-distancesignalsregulatingstomatalconductanceandleafgrowthintomato
(Lycopersiconesculentum)plantssubjectedtopartialroot-zonedrying.JournalofExperimentalBotany,2004,55(407):2353-2363.
[72] VoisinAS,ReidyB,ParentB,RollandG,RedondoE,GerentesD,TardieuF,MullerB.AreABA,ethyleneortheirinteractioninvolvedinthe
responseofleafgrowthtosoilwaterdeficit?AnanalysisusingnaturallyoccurringvariationorgenetictransformationofABAproductioninmaize.Plant,Cell＆Environment,2006,29(9):1829-1840.
[73] HurJ,JungKH,LeeCH,AnaG.Stress-inducibleOsP5CS2geneisessentialforsaltandcoldtoleranceinrice.PlantScience,2004,167(3):
417-426.
[74] SzabadosL,SavouréA.Proline:amultifunctionalaminoacid.TrendsinPlantScience,2010,15(2):89-97.
[75] TaylorJE,McAinshMR.Signalingcrosstalkinplants:emergingissues.JournalofExperimentalBotany,2004,55(395):147-149.[76] YoshiokaK,ShinozakiK.Signalcrosstalkinplantstressresponses.AmesIA:Wiley-Blackwell,2009:23-38.
[77] WardEWB,CahillDM,BhattacharyyaMK.Abscisicacidsuppressionofphenylalanineammonia-lyaseactivityandmRNA,andresistanceof
soybeanstophytophthoramegaspermaf.sp.glycinea1.PlantPhysiology,1989,91:23-27.
http://www.ecologica.cn
2620 生 态 学 报 31卷
[78] ShakirovaFM,SakhabutdinovaAR,BezrukovaMV,FatkhutdinovaRA,FatkhutdinovaDR.Changesinthehormonalstatusofwheatseedlings
inducedbysalicylicacidandsalinity.PlantScience,2003,164(3):317-322.
[79] RaskinI.Roleofsalicylicacidinplants.AnnualReviewofPlantPhysiologyandPlantMolecularBiology,1992,43:439-463.
[80] HarmsK,AtzornR,BrashA,KuhnH,WasternackC,WillmitzerL,Pena-CortesH.ExpressionofaflaxalleneoxidesynthasecDNAleadsto
increasedendogenousjasmonicacid(JA)levelsintransgenicpotatoplantsbutnottoacorrespondingactivationofJA-respondinggenes.PlantCell,1995,7(10):1645-1654.
[81] ThalerJS,OwenB,HigginsVJ.Theroleofthejasmonateresponseinplantsusceptibilitytodiversepathogenswitharangeoflifestyles.Plant
Physiology,2004,135(1):530-538.
[82] González-AguilarGA,Tiznado-HernándezME,Zavaleta-GaticaR,Martínez-TéllezMA.Methyljasmonatetreatmentsreducechillinginjuryand
activatethedefenseresponseofguavafruits.BiochemicalandBiophysicalResearchCommunications,2004,313(3):694-701.
'[83] BandurskaH,StroiskiA,KubisJ.TheeffectofjasmonicacidontheaccumulationofABA,prolineandspermidineanditsinfluenceonmembrane
injuryunderwaterdeficitintwobarleygenotypes.ActaPhysiologiaePlantarum,2003,25(3):279-285.
[84] EvansNA.Modulationofguardcellplasmamembranepotassiumcurrentsbymethyljasmonate.PlantPhysiology,2003,131(1):8-11.[85] BaconMA,WilkinsonS,DaviesWJ.pH-regulatedleafcellexpansionindroughtedplantsisabscisicaciddependent.PlantPhysiology,1998,
118(4):1507-1515.
[86] AlvarezS,MarshE,SchroederSG,SchachtmanDP.Metabolomicandproteomicchangesinthexylemsapofmaizeunderdrought.Plant,Cell
＆Environment,2008,31(3):325-340.
http://www.ecologica.cn
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